Ben Harper hat eine Bank ausgeraubt und dabei zwei Männer getötet. Auf der Flucht vor der Polizei gelingt es ihm, die Beute bei seinen Kindern John und Pearl zu verstecken. Doch kurz darauf wird er verhaftet und später zum Tode verurteilt.
In der Zelle lernt er Reverend Harry Powell kennen, der für ein Bagatellvergehen im Gefängnis sitzt, in Wirklichkeit aber ein Serienmörder ist. Dieser erfährt von der Beute, kurz darauf wird Ben hingerichtet.
Harry Powell stellt sich der Witwe vor und schafft es, sie dazu zu bringen, ihn zu heiraten. 
Bald darauf erfährt er, wo das Geld versteckt ist – für die Familie bedeutet das nichts Gutes …
Die USA Anfang der 30er Jahre. Die Zeit der Weltwirtschaftskrise. Die Menschen leben von der Hand in den Mund, versuchen, ihrem Land zu entreißen, was sich essen lässt. Oder sie gehen auf Raubzug. Wer Arbeit hat, ist im Staatsdienst, arbeitet als Gefängniswärter, Henker oder Totengräber. Oder als Prediger. Kinder wachsen ohne Väter auf, die entweder im Gefängnis sitzen oder abgehauen sind.
Charles Laughton, gefeiert als großer Schauspieler (Der Fall Paradin – 1947), zeigt in seiner einzigen Regiearbeit die Welt in kontrastreichem Schwarz-Weiß mit Schlagschatten und verzerrten Perspektiven; eine Welt, in der man der geraden Linie nicht trauen kann. Der Vater entpuppt sich als Mörder. Ein Prediger kommt als der Gottseibeiuns über die kleine Stadt. Laughton erzählt die Geschichte aus der Perspektive der beiden Kinder eines Familienvaters der zum Raubmörder wurde und 10.000 Dollar versteckt hat. Die Kinder hatten geschworen, niemandem zu sagen, wo das Geld ist und die Kinder glauben noch an Gut und Böse, Richtig und Falsch. Und jetzt werden sie in eine Welt geworfen, in der das alles nicht gilt.
Es ist eine Binse, dass in einer Krise die Kinder am meisten zu leiden haben, Laughton dekliniert das knallhart durch. Er hetzt den Kindern den machtvollen Mann in Schwarz auf den Hals, der ihnen das Versteck des Geldes entreißen will. Robert Mitchum (Fluss ohne Wiederkehr – 1954) spielt diesen Prediger Harry mit großer Geste, exaltierter Sprache und grollendem Zorn, manchmal gibt er Geräusche von sich, die an das Ungeheuer gemahnen, das er unter seinem Hut eigentlich ist. Die Kinder fliehen und stehen allein auf der Welt, bis sie an eine gute Witwe geraten, die Stummfilmstar Lilian Gish mit mütterlicher Strenge spielt, während sie eine Bibelstelle nach der anderen zitiert.
So erzählt Laughtons "Night of the Hunter" letztlich vom ewigen Kampf Gut gegen Böse, Weiß gegen Schwarz, Gott gegen Teufel. Beide berufen sich auf Bibelstellen, die sie dann sehr gegensätzlich auslegen. Dargestellt wird dieser Kampf bildlich durch die tätowierten Finger von Harry Powell, 
auf denen – rechte Hand – Love und – linke Hand – Hate geschrieben steht. Eindrucksvoll demonstrierte er in einer Filmszene damit den Kampf zwischen Gut und Böse.
Die erste Hälfte des Films dominiert der Böse. Sie erzählt vom Wirken des Mannes in Schwarz, der Witwen mordet, um an deren Erspartes zu kommen, dann für Autodiebstahl im Gefängnis sitzt und von den 10.000 Dollar erfährt, irgendwo auf dem Land am Ohio River. Die zweite Hälfte dominiert das Gute, die Witwe Cooper, die ihren Sohn verloren hat, nicht an den Tod aber offenbar an ein Leben woanders, und die sich nun um andere Waisen kümmert. Verbunden werden diese beiden Hälften durch eine lange Flussfahrt der beiden Kinder mit der Puppe, die im Schilf endet, so wie einst die Fahrt des kleinen Moses im Weidenkörbchen in Ägypten; mit dieser Allegorie spielt der Film mehrfach, um die Suche des Jungen John nach einem Sinn in diesem grausamen, leeren, seinem Leben zu unterstreichen.
The Night of the Hunter basiert auf dem gleichnamigen Debütroman von Davis Grubb, der im Jahre 1953 erschien und zum Bestseller wurde. Grubb ließ sich unter anderem für die Handlung von seiner Mutter inspirieren, die in den 1930er-Jahren ehrenamtlich verarmte Familien betreut hatte. Als historische Vorlage für Harry Powell diente Grubb der 1892 in den Niederlanden geborene Serienmörder Harry F. Powers. Dieser veröffentlichte Anfang der 1930er-Jahre an alleinstehende oder verwitwete Frauen gerichtete Kontaktanzeigen, in denen er vorgab, auf der Suche nach Liebe und einer Frau zu sein. Er beraubte und ermordete die Witwen Dorothy Lemke und Asta Eicher, die mit ihm Kontakt aufgenommen hatten, außerdem tötete er die drei Kinder von Eicher. Powers wurde nach seiner Verhaftung zum Tode verurteilt und wäre im September 1931 beinahe das Opfer eines 4.000 Leute umfassenden Lynchmobs geworden. Am 18. März 1932 wurde Powers in Grubbs Heimatstadt Moundsville gehängt, diese Strafe scheint am Ende des Filmes auch auf Harry Powell zuzukommen.